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Deux ans après les événements de Final Fantasy VII, la Planète récupère lentement de l'attaque du Météore, pendant que les survivants de Midgar ont commencé à construire une nouvelle ville, Edge, à la périphérie de la vieille métropole. Cependant, une étrange maladie connue sous le nom de Géostigmates voit le jour.
Après son affrontement avec Séphiroth, Cloud Strife a établi son propre service de livraison, le Service de livraison Strife avec l'aide de Tifa Lockhart.
Toutefois, atteint par les géostigmates, Cloud décide de s’éloigne afin que les autres ne s’en aperçoivent pas.
Un jour, il reçoit un appel téléphonique lui offrant un nouveau travail en tant que garde du corps pour un mystérieux homme en fauteuil roulant qui s’avère être Rufus, le président de la Shinra miraculeusement rescapé d’une explosion. Rufus veut se prémunir du gang d’un dénommé Kadaj à l’origine de la capture et de la torture d’Elena et Tseng, deux membres des TURKs dévoués à la Shinra.
Jeunes et violents, Kadaj et sa bande recherchent leur « Mère » qui s’avère être Jénova et dont ils soupçonnent la Shinra d’en avoir gardé la possession. Ils s’avèrent être des esprits (les « incarnés ») de Séphiroth et ont pour objectif d’effectuer la « Réunion ». Ils considèrent Cloud comme un « grand frère » traître à leur cause ; ainsi, ils s’en prennent aux orphelins malades protégés par ce dernier afin de s'en servir comme boucliers humains et d’attirer Cloud dans un piège. Ils en profitent également pour s’emparer de sa collection de Matérias. Pris au piège, Cloud s'échappe avec l’aide de Vincent qui intervient au moment opportun.
Afin de se venger des humains, et ne parvenant pas à retrouver Jénova par ses propres moyens, Kadaj invoque Bahamut dans Midgar et envisage de détruire un monument en souvenir du Météore dans lequel il soupçonne la présence des restes de Jénova.
C’est alors que les autres membres de l’équipe ayant vaincu Séphiroth font leur réapparition pour combattre Bahamut : Barret, Red XIII, Youfie, Cid et Cait Sith. Vincent et Tifa s'illustrent également dans la bataille, et ont le soutien de Réno et Rude. En réunissant leurs forces, ils parviennent à vaincre Bahamut, mais Kadaj s’empare des cellules de Jénova, qui étaient effectivement possédées par Rufus Shinra : celui-ci les dissimulait en fait sous son manteau depuis le début.
Cloud engage alors une course-poursuite à moto avec Kadaj (c'est un clin d’œil à la course-poursuite de Final Fantasy VII). Il sème ses poursuivants et affronte Kadaj dans l’église où Aerith faisait pousser ses fleurs. Affaibli par les géostigmates, Cloud se retrouve en difficulté mais est sauvé par une intervention d’Aerith qui s'oppose également à Jénova au sein de la Rivière de la Vie et le soigne (symboliquement, une source d'eau jaillit hors du sol). Son esprit encourage Cloud, et Kadaj prend la fuite, déstabilisé par cette apparition.
Cloud, renforcé par l’intervention d’Aerith, vainc Kadaj qui effectue alors la Réunion avec Jénova, donnant naissance à un avatar de Séphiroth qui invoque un sabre long de deux mètres pour se battre (l'arme étant la Masamune). Après un combat acharné, Cloud l'emporte en utilisant une transcendance.
Kadaj meurt, rejoignant Aerith. Juste après, Cloud est mortellement blessé par Yazoo et Loz mais Aerith et Zack l'expulsent de la Rivière de la Vie pour le ramener dans l'Église des Taudis. Vient ensuite le dernier cadeau d'Aerith aux habitants de Edge, le Grand Évangile et son eau, permettant de guérir les victimes de la blessure de la Terre causée par Jénova : le fléau Géostigma.